Nach zweieinhalb Jahren Training mit Jiraya kehrt unser geliebter Held Naruto endlich in sein Dorf Konoha zurück. Bei seiner Ankunft trifft er auf bekannte Gesichter, darunter Sakura, Tsunade, Kakashi, Shikamaru und Temari. Naruto erfährt, dass er der letzte Genin seines Jahrgangs ist, während sein Freund Gaara zum Kazekage aufgestiegen ist. Naruto und Sakura wollen ihr Wachstum beweisen und liefern sich einen Freundschaftskampf mit ihrem Sensei Kakashi. Sie müssen ihm zwei Glocken stehlen, um ihre Fortschritte zu beweisen. Narutos unglaubliche Entwicklung wird deutlich, als es ihm gelingt, die Glocken zurückzubekommen, und das neu gegründete Team 7 nimmt den Namen Team Kakashi an. Währenddessen braut sich in Sunagakure Unheil zusammen, denn zwei Mitglieder der Akatsuki, Deidara und Sasori, haben es auf Gaara abgesehen, um ihn zu entführen. Oberhalb des Dorfes kommt es zu einem heftigen Kampf zwischen Gaara und Deidara. Trotz Gaaras Bemühungen überlistet ihn Deidara mit einer mächtigen Bombe und Gaara wird schließlich entführt.
Sunagakure braucht dringend Hilfe und bittet Konoha um Unterstützung. Naruto, Kakashi, Sakura und Temari schließen sich zusammen, um eine Hilfstruppe zu bilden. Auf dem Weg schließt sich ihnen Chiyo, Sasoris Großmutter, an, die entschlossen ist, bei der Rettung Gaaras zu helfen. Das Team arbeitet zusammen, um die Herausforderungen zu meistern, die vor ihnen liegen, darunter eine ausgeklügelte Barriere vor dem Akatsuki-Versteck und die Konfrontation mit exakten Kopien ihrer selbst. Naruto und Kakashi treten gegen Deidara an, während Sakura und Chiyo gegen Sasori kämpfen. Die Kämpfe sind intensiv und beide Seiten zeigen beeindruckende Fähigkeiten. Trotz aller Widrigkeiten gelingt es Sakura und Chiyo, Sasori zu besiegen, während Naruto und Kakashi Deidara einholen. Naruto, der fest entschlossen ist, Gaara zu retten, nutzt die Kraft des Fuchsmantels und versetzt Deidara einen vernichtenden Schlag.
Am Ende nimmt Team 9 Deidara gefangen, aber er entkommt, indem er sich selbst in die Luft sprengt. Tragischerweise scheint Gaara leblos zu sein. Chiyo, die erkennt, wie wichtig Gaara für Sunagakure ist, opfert ihr Leben, um ihn mit der Kishō Tensei Technik wiederzubeleben. Während Chiyo und Sasori ihr Leben verlieren, überlebt Deidara und schließt sich dem neuen Akatsuki-Mitglied Tobi an.
Während sich Kakashi von den schweren Folgen des Einsatzes seines Mangekyō Sharingan erholt, wird Naruto von Tsunade beauftragt, neue Mitglieder für Team Kakashi zu finden. Tsunade wählt einen erfahrenen Anbu-Agenten namens Yamato aus, der die Leitung des Teams übernimmt. Während Naruto durch die Stadt streift, trifft er alte Freunde wie Chōji, Shino, Kiba und Hinata sowie Shikamaru und Ino. Auf seiner Suche wird Naruto von einem mysteriösen Ninja angegriffen, der sich später als neues Mitglied von Team Kakashi herausstellt - Sai. Angesichts der ständigen Provokationen von Sai fällt es Naruto schwer, mit dem mysteriösen Ninja zurechtzukommen. Das neu formierte Team Kakashi begibt sich auf eine Mission, um die Brücke zwischen Himmel und Erde zu finden, wo sie von einem von Sasoris Spionen Informationen über Orochimaru erhalten wollen.
Auf dem Weg zur Brücke versucht Yamato sein Bestes, um Sai und Naruto zueinander zu bringen, aber es gelingt ihm nicht. Dort angekommen, gibt sich Yamato geschickt als Sasori aus, um den Spion zu täuschen. Es stellt sich jedoch bald heraus, dass der Spion niemand anderes als Sasoris eigener Kabuto ist. Die Situation eskaliert, als Orochimaru auftaucht, was zu einem Kampf mit hohem Einsatz gegen ihn und Kabuto führt. Während der Konfrontation erzürnt Orochimarus Spott über Sasuke Naruto, so dass er sich in eine mächtige vierschwänzige Gestalt verwandelt. Während Naruto heftig gegen Orochimaru kämpft, ist der Rest des Teams gezwungen, sich vor den massiven Schockwellen zu schützen, die der Zusammenstoß erzeugt. Schließlich gelingt es Yamato, Narutos Kyūbi-Form zu unterdrücken und ihn vor der gefährlichen Verwandlung zu bewahren. Unglücklicherweise wird Sakura während des Chaos von Naruto verletzt, und während sie seine verbrannte Haut heilt, vertiefen sich ihre Gefühle für ihn, was alle außer Yamato nicht wissen. Nach dem Kampf fliehen Orochimaru, Kabuto und Sai und lassen Team Kakashi zurück, um sie zu Orochimarus Versteck zu verfolgen. Auf dem Weg dorthin entdeckt Sakura ein Buch mit Sais Zeichnungen, die auf Danzōs mögliche Pläne zum Sturz von Konohagakure hinweisen. In der Zwischenzeit trifft Sai auf Sasuke und ist von seiner Macht beeindruckt, aber Sasukes Wut brodelt aufgrund von Orochimarus Verspätung.
Team Kakashi, bestehend aus Yamato, Sakura und Naruto, stellt Kabuto vor Orochimarus Versteck. Sie besiegen ihn schnell und nehmen ihn gefangen, bevor sie in das Versteck eindringen, um Sai zu retten. Sai enthüllt seine wahre Mission: Sasuke zu finden. Daraufhin teilt sich das Team auf, um die Suche nach ihrem ehemaligen Kameraden fortzusetzen. Währenddessen beendet Sai die letzte Zeichnung in seinem Buch, die ihn und Shin lachend zeigt.
Als das Versteck explodiert, taucht Sasuke auf und stellt sich Sakura, Naruto und Yamato. Inmitten ihres erbitterten Kampfes betritt Sasuke Narutos inneres Reich und trifft auf den Kyūbi, der sich von seinen Einschüchterungsversuchen nicht beeindrucken lässt. Doch bevor Sasuke den Kampf beenden kann, greifen Orochimaru und Kabuto ein, entführen ihn und lassen das Team Kakashi bei seiner Rettungsmission erfolglos zurück. Nach ihrer Rückkehr nach Konoha freundet sich Sai mit Sakura und Naruto an und bittet Danzō um die Erlaubnis, ein Mitglied von Team Kakashi bleiben zu dürfen.
Andernorts besiegen zwei Mitglieder der Akatsuki Yugito Nii und bringen sie in ihr Versteck, wo das Jinchūriki absorbiert wird. Zurück in Konoha erholt sich Naruto von seinen Verletzungen und beginnt, ein neues Jutsu zu trainieren. Bald stellt sich heraus, dass er das Fūton-Element beherrscht, während Kakashi das Rasengan einsetzen kann. Die beiden Akatsuki setzen ihre Schreckensherrschaft fort und machen sich auf die Suche nach Chiriku, um ihn auszuschalten und das auf ihn ausgesetzte Kopfgeld zu kassieren. Tsunade ist nicht gewillt, tatenlos zuzusehen und schickt ein Team aus Asuma, Izumo, Kotetsu und Shikamaru los, um sich der neuen Bedrohung zu stellen. Währenddessen trainiert Naruto beharrlich weiter und versucht, einen Wasserfall mit Fūton-Chakra zu spalten. Nach großer Anstrengung gelingt es ihm schließlich.
Auf der Suche nach Rache für Asumas Tod schließt sich Kakashi mit Shikamaru, Ino und Chōji zusammen, um die gefährlichen Akatsuki-Mitglieder Hidan und Kakuzu zur Strecke zu bringen. Ihre Verfolgung ist nur von kurzer Dauer, denn schon bald liefern sie sich einen erbitterten Kampf, der zeigt, wie wichtig Teamwork und strategisches Denken sind. Shikamarus raffinierter Plan trennt Hidan und Kakuzu, so dass er es im Wald des Nara-Clans mit Hidan aufnehmen kann, während Kakashi, Ino und Chōji Kakuzu stellen. Obwohl Shikamaru anfangs gegen Hidan kämpft, gelingt es ihm durch geschickte Taktik und schnelles Denken, Hidan dazu zu bringen, Kakuzus Blut zu trinken. Dadurch wird eines von Kakuzus Herzen zerstört und er wird geschwächt. Shikamaru setzt Hidan mit einer Kombination aus Sprengsätzen und einer versteckten Falle außer Gefecht. Mit einer gut getimten Explosion zerstückelt er Hidan und rächt sich an Asuma. In der Zwischenzeit erweist sich Kakuzu als furchterregender Gegner, nur um von Naruto, Yamato, Sakura und weiterer Verstärkung konfrontiert zu werden. Naruto zeigt seine neu erlernte Technik Fūton: Rasen Shuriken, mit der er Kakuzu nach einigen Versuchen schließlich besiegt. Kakashi führt den letzten Schlag aus, zerstört Kakuzus verbliebenes Herz und rächt damit Asuma. Nach dem Kampf bringt die Autopsie von Kakuzu wertvolle Erkenntnisse und Naruto erfährt von Kurenais Schwangerschaft. Shikamaru kehrt nach erfolgreicher Rache nach Konoha zurück, während Naruto mit einer schwierigen Erkenntnis konfrontiert wird. Seine neue Technik ist zwar mächtig, stellt aber ein ernsthaftes Risiko für sein eigenes Wohlergehen dar. Sollte er das Jutsu noch einmal anwenden, könnte dies fatale Folgen haben und ihn möglicherweise unfähig machen, jemals wieder Chakra zu schmieden.
Im Lager von Orochimaru beweist Sasuke unterdessen weiterhin seine ungeheuren Fähigkeiten. Er besiegt zahlreiche Gegner mit Leichtigkeit, ohne sich zu verletzen oder auch nur einen Tropfen Blut zu vergießen. Eines schicksalhaften Abends, als der schwerkranke Orochimaru im Bett liegt, macht Sasuke seinen Zug. Plötzlich durchbricht ein Chidori die Tür und trifft Orochimaru an beiden Armen. Sasuke, der sich seiner eigenen Stärke bewusst ist, will Orochimaru töten, der durch seine Experimente unmenschlich geworden ist.
Der folgende Kampf nimmt eine unerwartete Wendung, als Orochimaru eine riesige weiße Schlange aus seinem Mund entfesselt und seinen leblosen Körper zurücklässt. Trotz der Herausforderung gelingt es Sasuke, die Schlange zu überwältigen und den jungen Mann zu befreien. Als er sich schon als Sieger wähnt, wird er in eine innere Dimension gezogen, wo Orochimaru versucht, seinen Körper zu übernehmen. Sasuke, der seinen unbeugsamen Geist unter Beweis stellt, wehrt sich mit Hilfe des Sharingan und absorbiert schließlich Orochimaru, indem er einen Teil seiner Kräfte übernimmt. Als Sasuke den Raum verlässt, geht er an einem sprachlosen Kabuto vorbei, der die ganze Konfrontation miterlebt hat.
Auf der Jagd nach Itachi sucht Sasuke nach neuen Verbündeten. Er findet Suigetsu, der in Orochimarus Versteck gefangen gehalten wird, und schlägt vor, ein Team mit dem gemeinsamen Ziel zu bilden, Itachi zu jagen und zu töten. Nachdem Suigetsu das alte Schwert von Zabuza in seinen Besitz gebracht hat, machen sie sich auf den Weg, um Karin zu rekrutieren, die schließlich einwilligt, sich ihnen anzuschließen. Anschließend macht sich das Trio auf den Weg zum nördlichen Versteck, um Jūgo zu finden, das letzte Mitglied, das sie für ihr Team zu gewinnen hoffen. Als sie das nördliche Versteck erreichen, werden Sasuke, Karin und Suigetsu von ehemaligen Gefangenen angegriffen. Trotz der Grausamkeit ihrer Angreifer gelingt es dem Trio, diese zu überwältigen und in das Versteck einzudringen. Dort finden sie Jūgo, der verrückt zu sein scheint und versucht, Sasuke anzugreifen, nachdem er aus seiner Zelle befreit wurde. Später stellt sich heraus, dass Jūgos unberechenbares Verhalten auf das Fluchgemälde zurückzuführen ist. Nachdem Jūgo erfährt, dass Kimimaro, sein einziger Freund, sein Leben für Sasuke geopfert hat, kommt er zu sich und erklärt sich bereit, dem Team beizutreten. Mit der kompletten Liste stellt Sasuke das Team Hebi zusammen und verkündet ihre Mission: Itachi Uchiha zu jagen und auszuschalten.
Zurück in Konoha verbreitet sich die Nachricht, dass Orochimaru von Sasuke getötet wurde. Naruto, der hofft, dass Sasuke zurückkehren wird, ist enttäuscht, als er von Jiraiya erfährt, dass Sasuke andere Pläne hat und nun Itachi jagt. Unbeirrt beschließt Naruto, sich ebenfalls auf die Suche nach Itachi zu machen, da er glaubt, dass ihn dieser Weg unweigerlich wieder zu Sasuke führen wird.
Die Akatsuki-Organisation trifft sich, um weitere Aktionen und die Gefangennahme eines weiteren Jinchūriki zu besprechen. Mit der Nachricht, dass Hidan, Kakuzu und Orochimaru tot sind, beschließt Deidara, entweder Konohas Ninja oder Team Hebi ins Visier zu nehmen. In der Zwischenzeit besucht Team Hebi Ninneko, um neue Kleidung zu kaufen, bevor sie ihre Suche nach Itachi fortsetzen. Naruto macht sich mit Kakashi, Sakura, Yamato, Sai, Shino, Kiba und Hinata auf den Weg, um Sasuke zu finden und nach Konoha zurückzubringen.
Während Sasukes Teamkollegen Informationen sammeln, wird Sasuke von Deidara und Tobi angegriffen. Zur gleichen Zeit treffen Naruto, Yamato und Hinata auf Kabuto, der die Überreste von Orochimaru in seinen Körper aufgenommen hat. Kabuto gibt Naruto geheime Informationen über Akatsuki, bevor er verschwindet. Sasuke liefert sich einen erbitterten Kampf mit Deidara, den er schließlich mit Hilfe seines Sharingan für sich entscheidet. Trotz seines Triumphes weigert sich Deidara, Itachis Aufenthaltsort zu verraten und zerstört sich selbst, wobei er Sasuke, Tobi und sich selbst zu töten scheint. Sasuke überlebt jedoch, indem er sich im Körper der Schlange Manda versteckt, und Team Hebi versorgt seine Wunden.
Die Konoha-Ninja werden auf die Explosion aufmerksam und treffen am Tatort ein, müssen aber feststellen, dass Sasuke verschwunden ist. Um die Verfolger in die Irre zu führen, bindet Karin den Vögeln Teile von Sasukes alter Kleidung an die Füße und lässt sie frei. Naruto trifft schließlich Itachi im Wald, doch nach einer kurzen Konfrontation geht Itachi, um sich um eine wichtige Angelegenheit zu kümmern. Team Hebi erreicht eines von Akatsukis Verstecken, wo Sasuke Itachi schließlich zur Rede stellt. Nach einem kurzen Wortwechsel fordert Itachi Sasuke auf, sich mit ihm im Versteck der Uchiha zu treffen, um den Konflikt ein für alle Mal beizulegen.
Jiraiya trifft Tsunade in Konoha, um mit ihr über seine Entdeckung des Anführers der Akatsuki zu sprechen. Trotz Tsunades Bedenken beschließt Jiraiya, allein nach Amegakure zu gehen. Pain und Konan, zwei Mitglieder der Akatsuki, bemerken den Eindringling schnell. Jiraiya nimmt zwei Ninja aus Amegakure gefangen und erfährt von Pains früheren Siegen über mächtige Feinde wie Hanzō. Jiraiya erinnert sich an den Kampf gegen Hanzō an der Seite von Tsunade und Orochimaru und wie sie ihm nicht gewachsen waren. Bevor er fortfährt, beschwört Jiraiya Gerotora, eine Kröte mit einer Schriftrolle, die Narutos Siegel trägt. Er bittet Gerotora, sich in Naruto zu verstecken, falls Jiraiya sterben sollte, denn er glaubt, dass Minato Naruto absichtlich Zugang zum Kyūbi-Chakra verschafft hat. Jiraiya äußert seinen Verdacht, dass Madara Uchiha darin verwickelt sein könnte, obwohl dies aufgrund seines Alters unmöglich ist. Jiraiya infiltriert Amegakure mit dem Körper eines Gefangenen und wird mit Konan konfrontiert, an den er sich aus seiner Vergangenheit erinnert. Er hatte einst drei Waisenkindern, Konan, Nagato und Yahiko, geholfen, stärker zu werden. Nagato besaß die mächtige Rinnegan-Augentechnik. Jiraiya überwältigt Konan, aber Pain kommt zu ihrer Rettung und es kommt zum Kampf zwischen Jiraiya und Pain. Die Identität von Pain bleibt rätselhaft; er hat Nagatos Rinnegan, sieht ihm aber nicht ähnlich. Jiraiya erinnert sich an eine Prophezeiung, dass er einen Schüler ausbilden wird, der die gesamte Ninjawelt verändern wird, und glaubt, dass Nagato dieser Schüler sein wird. Jiraiya beschwört Fukasaku und Shima, wechselt in den Einsiedlermodus und besiegt Pain, der zwei weitere Rinnegan tragende Körper hat.
Als Jiraiya gehen will, greift ihn ein vierter Pain an und hackt ihm den Arm ab. Zwei weitere Pains tauchen auf und die zuvor Besiegten kehren zurück. Jiraiya sieht sich nun mit Rinnegan sechs mächtigen Gegnern gegenüber, von denen einer wie Yahiko aussieht. Als er herausfindet, wer Pain ist, wird Jiraiya tödlich angegriffen. Jiraiya erinnert sich an ein Gespräch mit Minato über den Namen des Protagonisten seines ersten Buches, Naruto, und erkennt, dass Naruto das Kind aus der Prophezeiung ist. Mit letzter Kraft hinterlässt Jiraiya eine Nachricht auf Fukasakus Rücken, bevor Pain ihm den Todesstoß versetzt.
Sasuke und Team Hebi erreichen das Versteck der Uchiha, wo sie auf Kisame treffen. Er teilt ihnen mit, dass nur Sasuke weitermachen kann. Währenddessen steht Narutos Team Tobi gegenüber, doch ihre Angriffe scheinen nichts auszurichten, da sie direkt durch ihn hindurchgehen. Im Versteck stellt sich Sasuke Itachi und es kommt zum lang erwarteten Kampf. Sasuke gelingt es, Itachi mit seinem Schwert zu durchbohren, doch es stellt sich heraus, dass es ein Genjutsu war. Sasuke befragt Itachi über das Massaker an ihrem Clan und Itachi verrät, dass Uchiha Madara ihm dabei geholfen hat. Madara, einer der Gründerväter des Uchiha-Clans, hatte die Augen seines Bruders gestohlen, um der Blindheit des Mangekyō Sharingan zu entgehen.
Der Kampf geht weiter und Itachi versucht, Sasukes Augen zu stehlen. Sasuke setzt Chidori ein und führt eine mächtige Technik namens Kirin aus, die die Umgebung zerstört. Itachi überlebt jedoch mit Susanoo, einem Trumpf des Mangekyō Sharingan. Orochimaru taucht wieder auf, um sich an Itachi zu rächen, doch Susanoo besiegt ihn schnell. Als beide Brüder erschöpft sind, berührt Itachi Sasukes Stirn und bittet ihn um Vergebung, bevor er tot zusammenbricht.
Sasuke erwacht in Tobis Versteck, wo dieser sich als Madara Uchiha vorstellt und behauptet, die ganze Wahrheit über Itachi zu kennen. Sasukes Augen verwandeln sich in das Mangekyō Sharingan und er setzt versehentlich Amaterasu gegen Tobi ein. Tobi enthüllt, dass Itachi ein loyaler Konoha-Ninja und ein liebender Bruder war, der plante, all seine Kräfte auf Sasuke zu übertragen. Er erzählt auch die Geschichte der Uchiha- und Senju-Clans und die Gründung von Konoha. Als er erfährt, dass das Leid des Uchiha-Clans auf die Politik Konohas zurückzuführen ist, ändert sich Sasukes Ziel: Er will sich nun an den Dorfältesten rächen und plant, Konoha zu zerstören. Um dies zu erreichen, ist Sasuke bereit, sich mit den Akatsuki zu verbünden.
Die Gruppe, die von Team Hebi in Team Taka umbenannt wurde, begibt sich auf ihre erste Mission als Teil der Akatsuki im Blitzreich. Ihr Ziel ist es, Hachibi, den zweitmächtigsten Bijuu nach Kyubi, zu fangen, indem sie seinen Jinchuuriki, Killer B, besiegen. Als Bruder des amtierenden Raikage A erweist sich Killer B als furchtbarer Gegner. Team Taka trifft Killer B in Unraikyou, wo der Kampf gegen den Achtschwänzigen beginnt. Zunächst wehrt Killer B die Angriffe von Suigetsu und Jūgo mühelos ab und findet zwischendurch sogar noch Zeit, einen Rap zu schreiben. Sasuke stellt sich Killer B entgegen, der seine acht Schwerter so geschickt führt, dass selbst Sasukes Sharingan nicht mithalten kann. Sasuke wird schwer verletzt, aber seine Kameraden retten ihn und Karin heilt ihn mit einer speziellen Technik, die ihr eigenes Chakra entzieht.
Obwohl er von Team Takas Angriffen verschont bleibt, wird Killer B wütend und umgibt sich mit drei Schwänzen. Sasuke gelingt es, ihn mit einem Genjutsu zu lähmen, doch Killer B erholt sich schnell und erklärt, dass ein Jinchuuriki, der sein Bijuu kontrolliert, immun gegen Genjutsu ist. Daraufhin entfesselt er die volle Kraft seiner Ochsengestalt und bringt Team Taka in noch größere Gefahr. Als Sasuke sieht, welche Opfer seine Freunde gebracht haben, fasst er neuen Mut und greift wieder in den Kampf ein. Er setzt Chidori und Amaterasu ein, die sich gegen die riesige Bestie als effektiv erweisen. Killer B fällt scheinbar geschlagen zu Boden und wird von Team Taka gefangen genommen.
Als der Raikage von der Gefangennahme von Killer B erfährt, beruft er wütend eine Versammlung der Kage aller Nationen ein. Es stellt sich jedoch heraus, dass Killer B nicht gefangen genommen wurde, sondern die Situation ausgenutzt hat, um der Überwachung durch Kumogakure zu entkommen, derer er überdrüssig geworden war.
Unter dem Kommando von Akatsukis wahrem Anführer starten die sechs Pains und Konan einen Überraschungsangriff auf Konoha, um Narutos Aufenthaltsort herauszufinden. Was sie nicht wissen ist, dass Naruto in Myōbokuzan trainiert. Der Angriff auf das Dorf ist brutal, jeder Pain setzt seine einzigartigen Fähigkeiten ein, um die Verteidiger zu bekämpfen und Informationen von den Dorfbewohnern zu erhalten. In der Hitze des Gefechts trifft Tendō auf Iruka, der sich weigert, Narutos Aufenthaltsort zu verraten. Kakashi greift ein und verwickelt Tendō in einen erbitterten Kampf. Trotz aller Bemühungen kämpft Kakashi gegen Tendōs Rinnegan-Fähigkeiten und die Verstärkung durch andere Schmerzkörper. Mit Hilfe von Chōji, Chōza und anderen Ninja-Verstärkungen entdeckt Kakashi Tendōs Fähigkeit, Gegenstände aus der Ferne zu manipulieren. Doch trotz ihrer gemeinsamen Bemühungen wird Kakashi schwer verletzt und Chōza unter Trümmern eingeklemmt. In einer letzten, verzweifelten Aktion setzt Kakashi seine verbliebenen Kräfte ein, um Chōji vor einem Geschossangriff zu schützen.
Während der Kampf weitergeht, sammeln Inoichi, Ino, Ibiki, Shikamaru und Shizune Informationen über die Fähigkeiten des Feindes. Anbu kämpft gegen die Beschwörungen von Pain, während Sakura, Konohamaru und der Aburame Clan ihre eigene Tapferkeit und Geschicklichkeit unter Beweis stellen. Tsunade trifft Tendō im Rathaus und erkennt ihn als Yahiko. Als sie das verwüstete Dorf rächen will, wird Shizune durch Pains seelenraubendes Jutsu getötet. Tendō, der nun Narutos Aufenthaltsort kennt, entkommt Tsunades Angriff und entfesselt ein riesiges Shinra Tensei, das Konoha zerstört. Nach der Zerstörung erhebt sich ein entschlossener Naruto aus den Trümmern, bereit, sich den kommenden Herausforderungen zu stellen.
Während das Dorf in Trümmern liegt, stellt sich Naruto mit großem Mut und Entschlossenheit allen sechs Körpern von Pain. Obwohl es Naruto gelingt, fünf von ihnen zu vernichten, wird er an den Rand gedrängt, als Tendō Pain Fukasaku tötet und Hinata schwer verletzt. Narutos Wut entfesselt die Kraft des Fuchsgeistes und treibt ihn in einen erbitterten Kampf gegen Pain, der ihn schließlich zur Konfrontation mit Nagato, Pains wahrer Identität, führt. Während Naruto mit seiner inneren Zerrissenheit kämpft, erscheint der vierte Hokage, Minato Namikaze, um ihm mit Rat und Tat zur Seite zu stehen. Er enthüllt Tobis Rolle in den vergangenen Ereignissen, stärkt Narutos Siegel und spricht ihm seinen Glauben an seinen Sohn aus. Mit neuer Entschlossenheit nimmt Naruto den Kampf gegen Pains Endgestalt wieder auf und geht als Sieger hervor.
Auf der Suche nach der Wahrheit stellt sich Naruto Nagato und hört sich dessen tragische Geschichte an, um den Schmerz zu verstehen, der ihn zu dem Bösewicht gemacht hat, der er geworden ist. Trotz des Hasses, den er empfindet, beschließt Naruto, Jiraiyas Vision von Harmonie und Verständnis aufrechtzuerhalten, indem er Nagatos Leben verschont. Von Narutos Überzeugung bewegt, opfert sich Nagato, um diejenigen wiederzubeleben, die er in der Schlacht von Konoha getötet hat. Auf diese Weise demonstriert er die Macht des Verstehens und der Vergebung. Nach Nagatos Tod verlässt Konan Akatsuki und vertraut Naruto die Blumen der Hoffnung an.
Bei seiner Rückkehr ins Dorf wird Naruto wegen seines Mutes, seiner Stärke und seines unerschütterlichen Einsatzes für seine Überzeugungen als Held gefeiert. Die entscheidende Konfrontation mit Pain markiert einen wichtigen Wendepunkt in Narutos Leben und lehrt ihn, wie wichtig Verständnis und Vergebung auf der Suche nach Frieden sind.
Nach der Schlacht von Konoha fällt Tsunade ins Koma, was zu einer Konferenz der fünf Kage führt. Danzō wird daraufhin zum sechsten Hokage ernannt und trifft die umstrittene Entscheidung, die Vernichtung von Sasuke Uchiha anzuordnen und Sai mit der Überwachung von Naruto zu beauftragen. Währenddessen kommen Omoi, Samui und Karui, Schüler von Killer B, in Konoha an und glauben, dass Sasuke ihren Meister entführt hat. Während Samui im Dorf bleibt, stellen Omoi und Karui Naruto zur Rede, um mehr über Sasuke zu erfahren. Naruto weigert sich jedoch, Informationen preiszugeben, obwohl er mit Sasukes neuer Zugehörigkeit zu den Akatsuki konfrontiert wird.
Sasuke, der ursprünglich entschlossen war, Konoha zu zerstören, wird von Tobi überredet, diesen Plan vorübergehend aufzugeben und sich auf den neuen Hokage Danzō zu konzentrieren, der an einer Konferenz der fünf Kage in Tetsu no Kuni teilnimmt. Sasuke sieht dies als Gelegenheit zur Rache, da Danzō an Itachis tragischem Schicksal beteiligt war.
Während sich die fünf Kage versammeln, reist Naruto in Begleitung von Yamato und Kakashi nach Tetsu no Kuni, in der Hoffnung, Raikage A davon zu überzeugen, Sasukes Leben zu verschonen. Trotz Narutos Bitten lehnt Raikage A ab, getrieben von seinem eigenen Wunsch nach Rache. In der Zwischenzeit dringt Sasuke unbemerkt in die Kage-Konferenz ein, auf der Mifune ein Bündnis der fünf großen Nationen vorschlägt, um der wachsenden Bedrohung durch die Akatsuki zu begegnen.
Die Konferenz nimmt eine dramatische Wendung, als Zetsu auftaucht und die Kage auf Sasukes Anwesenheit aufmerksam macht. Diese Enthüllung löst einen erbitterten Kampf zwischen Sasuke, dem Samurai von Tetsu no Kuni und Raikage A sowie seinen Verbündeten C und Darui aus. Gleichzeitig stellt Tobi Naruto, Kakashi und Yamato zur Rede und enthüllt die wahre Geschichte von Itachi Uchiha. Zurück auf der Konferenz gelingt es Sasuke, mit Susanoo seinen Gegnern zu entkommen und den Kage zu konfrontieren. Als dieser mit einer Niederlage rechnet, greift Tobi ein, rettet Sasuke und weiht den Kage in die "Operation Mondauge" ein. Als diese sich weigern, die Jinchūriki auszuliefern, erklärt Tobi ihnen den Krieg.
Als Killer B von Kisame konfrontiert wird, entbrennt ein heftiger Kampf zwischen den beiden mächtigen Kämpfern. Als sich das Blatt wendet, verrät Kisames Schwert Samehada ihn und wird vom Chakra von Killer B stärker angezogen. Trotz dieses Vorteils wird Killer B schließlich besiegt, nur um von seinem Bruder, Raikage A, gerettet zu werden. Gemeinsam führen sie ein Daburu Rariatto aus, um Kisame zu enthaupten. Ohne dass sie es merken, versteckt sich Kisame geschickt in Samehada und plant seinen nächsten Schritt.
Als die Spannung steigt, liefert sich Sasuke einen erbitterten Kampf mit Danzō, in dem er seine stärksten Techniken einsetzt, um die Oberhand zu gewinnen. Danzōs Einsatz des Izanagi schützt ihn vorübergehend, doch schließlich setzt sich Sasuke durch. Während der Konfrontation bestätigt Danzō die Wahrheit über Itachi, was Sasukes Wut weiter anfacht. Als der Kampf vorbei ist, nimmt Tobi Danzō das Sharingan ab.
Sakura macht sich mit Kiba, Sai und Rock Lee auf die Suche nach Sasuke. Nachdem sie ihn gefunden hat, setzt Sakura ihre Begleiter außer Gefecht und stellt sich Sasuke allein. Obwohl Sakura beteuert, sich ihm anschließen zu wollen, versucht Sasuke sie zu töten, wird aber von Kakashi aufgehalten, der gerade noch rechtzeitig eintrifft. Es kommt zum Kampf zwischen Sasuke und Kakashi, bei dem Sasuke versucht, Kakashi mit Susanoo zu besiegen. Doch Sasukes Chakra-Reserven schwinden und machen ihn verwundbar. Als Sakura vergeblich versucht, Sasuke zu töten, kommt Naruto gerade noch rechtzeitig, um sie zu retten. Naruto und Sasuke liefern sich einen bekannten Kampf zwischen Rasengan und Chidori, der an ihre erste Konfrontation im Tal des Endes erinnert. Schließlich greift Zetsu ein und Sasuke zieht sich mit Tobi aus dem Kampf zurück. Entschlossen, stärker zu werden, fordert Sasuke Itachis Augen, um das ewige Mangekyō Sharingan zu erhalten.
Mit Tsunades Genesung und der Einigung der Daimyō der fünf Ninja-Supermächte auf ein Bündnis steigen die Spannungen. Kabuto bietet Tobi ein Bündnis an und beschwört mit Hilfe der Edo-Tensei-Technik fünf verstorbene Mitglieder der Akatsuki. Fasziniert von einer weiteren mysteriösen Beschwörung geht Tobi auf das Bündnis ein. Gleichzeitig wird Naruto mit Gerotora beauftragt und erfährt von dem Kyūbi-Siegel. Entschlossen, das Kyūbi in sich zu kontrollieren, begibt sich Naruto auf eine neue Reise.
Während der Kage und Mifune den Krieg planen, beschließen sie, die verbliebenen Jinchūriki auf eine Insel im Reich des Blitzes zu bringen. Auf dem Weg dorthin trifft Naruto in Begleitung von Yamato zum ersten Mal auf Killer B. Motoi heißt sie auf der Insel willkommen und führt Naruto zum Wasserfall der Wahrheit. Nachdem sich Naruto seiner dunklen Seite gestellt und diese akzeptiert hat, machen sich Killer B, Naruto und Yamato auf den Weg zur geheimen Höhle, um die Kontrolle über die Kyūbi zu verbessern. In der Höhle liefert sich Naruto einen erbitterten Kampf mit den Kyūbi. Mit Hilfe seiner Mutter, Kushina Uzumaki, überwindet Naruto seinen Hass und absorbiert das Chakra der Kyūbi vollständig, um eine neue Chakrawand zu entwickeln. Kushina erzählt ihre Geschichte und enthüllt die Ereignisse rund um Narutos Geburt und die Opfer, die sie und Minato gebracht haben, um die Zukunft ihres Sohnes zu sichern. Nachdem Naruto die Kontrolle über das Chakra des Kyūbi erlangt hat, nutzt er seine neu gewonnene Macht und entdeckt die Fähigkeit, das Chakra anderer Menschen zu spüren. Schnell erkennt er, dass sich Kisame in Samehada versteckt. Obwohl er seine Kraft nicht kontrollieren kann und Kisame aus der Höhle entkommt, wird er von Might Guy überrascht. Es kommt zu einem heftigen Kampf, aus dem Might Guy als Sieger hervorgeht. Kisame tötet sich jedoch mit einer Ninja-Kunst, bevor er Informationen preisgeben kann. Trotz seines Todes gelingt es Kisame, Tobi über eine Schriftrolle wichtige Informationen zukommen zu lassen.